ICG КАРТИРОВАНИЕ СТОРОЖЕВЫХ ЛИМФАТИЧЕСКИХ УЗЛОВ ПРИ РАКЕ ЭНДОМЕТРИЯ. ОБЗОР ЛИТЕРАТУРЫ И СОБСТВЕННЫЙ ОПЫТ ПРИМЕНЕНИЯ

от
Print Friendly, PDF & EmailРаспечатать / Сохранить в PDF

© Л.М. Нигматуллин, И.И. Хусаинова, А.Д. Хазиев, 2024

УДК 618.145-006.6-07

Л.М. Нигматуллин, И.И. Хусаинова, А.Д. Хазиев

Набережночелнинский филиал ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер МЗ Республики Татарстан им. проф. М.З. Сигала», г. Набережные Челны

Хусаинова Илюза Ильгизовна ― кандидат медицинских наук, врач-онколог, заведующая отделением паллиативной медицинской помощи №3 Набережночелнинского филиала ГАУЗ «Республиканский клинический онкологический диспансер МЗ Республики Татарстан им. проф. М.З. Сигала»

423803, г. Набережные Челны, пр. Набережночелнинский, д. 18А, тел. +7-987-236-31-44, e-mail: kh.ilyuza@gmail.com, SPIN-код: 2126-1310, Researcher ID: 8425-2023, ORCID ID: 0000-0002-1655-2905

Реферат. В современной онкологии особое внимание уделяется «персонализированной» медицине, что подразумевают стратегию повышения эффективности с помощью таргетной терапии. Аналогичные попытки достижения точности предпринимаются и в онкохирургической практике. Картирование сторожевых лимфатических узлов активно внедряется в хирургическое стадирование рака эндометрия. ICG картирование позволяет снизить заболеваемость, связанную с регионарной лимфаденэктомией, при этом получая равнозначную прогностическую информацию о состоянии лимфатических узлов. Опыт применения индоцианинового зеленого в нашей клинике для определения сторожевых лимфатических узлов при раке эндометрия низкого и среднего риска лимфоваскулярной инвазии представляется перспективной в обеспечении адекватного интраоперационного стадирования. Внедрение данной методики в схему ведения пациентов позволит значительно снизить риск послеоперационных осложнений, связанных с лимфаденэктомией, без опасного влияния на прогноз течения заболевания.

Ключевые слова: рак эндометрия, картирование сторожевых лимфатических узлов, индоцианин зеленый, регионарная лимфаденэктомия, обзор литературы. 

Введение

Показатель среднегодового темпа прироста заболеваемости раком эндометрия в России составляет около 3% в год. За 20 лет данный показатель вырос на 87,8%. Наивысший показатель заболеваемости ― 98,1 случая на 100 тыс. женского населения соответствует возрасту 65-69 лет [1], что является неблагоприятным прогностическим фактором для своевременного восстановления в послеоперационном периоде и усложняет проведение рутинной лимфаденэктомии по всей радикальной строгости.

При ранней стадии заболевания проводится хирургическое вмешательство с регионарной лимфаденэктомией, которая предоставляет прогностическую информацию и выявляет пациенток высокого риска, нуждающихся в адъювантной терапии [2]. Однако остаются разногласия относительно этой процедуры после сообщений об отсутствии пользы в плане безрецидивной или общей выживаемости в двух крупных рандомизированных исследованиях, оценивающих роль лимфаденэктомии при раке эндометрия [3, 4]. Более того, радикальная тазовая и парааортальная лимфаденэктомии связаны с сопутствующими заболеваниями, такими как лимфедема, образование лимфокист и повреждение генитально-бедренного нерва [5, 6]. Картирование сторожевых лимфатических узлов (SLN), информирующих о статусе узла, позволяет избежать хирургических осложнений, полученных в результате рутинной регионарной лимфаденэктомии [7].

Основная часть

В 1988 году определение стадии рака эндометрия по FIGO перетерпело большие изменения в связи с переходом от клинической к хирургическому виду стадирования [8]. Ранее распространенность рака эндометрия по FIGO основывалась только на двух критериях: у пациенток I стадии опухоль клинически ограничивалась маткой, а у пациенток 2 стадии заболевание распространялось за пределы матки. В наши дни в систему стадирования теперь включаются вид опухоли, глубина инвазии в миометрий, местное и регионарное распространение, метастазирование в лимфатические узлы и отдаленные метастазы.

Ценность хирургического стадирования пациентов с раком эндометрия заключается в возможности планирования терапии, оценки методов лечения, прогнозирования исходов заболевания и облегчения понимания между медицинскими работниками.

Рутинная лимфаденэктомия привела к значительному повышению числа клинических случаев увеличения стадии рака эндометрия в большую сторону, выставленную по данным инструментальных методов диагностики. Однако риск метастазирования в лимфатические узлы на ранних стадиях опухолей низкой степени злокачественности относительно низок, а потенциальные осложнения, полученные в результате рутинной лимфаденэктомии, могут превышать над преимуществами [9].

В многочисленных исследованиях предпринимались попытки оценить влияние рутинной лимфаденэктомии на выживаемость. В 2020 году был проведен мета-анализ 13 крупных ретроспективных исследований с включением более 7000 пациенток с раком эндометрия высокого риска, где была проанализирована выживаемость пациенток после тазовой и комбинированной (тазовой и поясничной) ЛАЭ [10]. Такой же мета-анализ был проведен и в 2018 году с участием 2793 пациенток. И в первом и во втором случае выявили значительное увеличение 5-летней общей и безрецидивной выживаемости при комбинированной лимфаденэктомии, по сравнению с группой пациенток, у которых была выполнена только тазовая лимфаденэктомия [11].

Имеются данные, представленные в мета-анализе 2017 года с участием 1850 пациенток с абсолютно противоположными показателями общей и безрецидивной выживаемости, в зависимости от проведенной лимфаденэктомии либо при отказе от нее. Исследователи указали на отсутствие преимуществ в общей и безрецидивной выживаемости, однако указали на качество жизни пациенток, перенесших лимфаденэктомию. У них имелся значительно более высокий риск развития послеоперационных осложнений, таких как лимфедема [12].

Данные и предшествующие исследования привели к постепенному внедрению картирования сторожевых лимфатических узлов в онкохирургическую практику.

Впервые картирование SLN получило признание при лечении рака вульвы в проспективных рандомизированных исследованиях GROINSS-V, которые продемонстрировали приемлемый риск рецидива и утвердили картирование SLN в качестве стандарта лечения при раннем раке вульвы T1-T2 (≤4 см) [13].

Относительно низкая частота лимфатических метастазов и сомнительное преимущество рутинной лимфаденэктомии для выживаемости при раннем раке эндометрия оценивают роль картирования SLN как приемлемую стратегию оценки лимфатических узлов.

Эксперты NCCN и ESGO придерживаются мнения, что биопсия сторожевых лимфоузлов при отсутствии лабораторно визуализируемых микрометастазов является актуальной в наше время [14, 15]. Несомненно, при введении БСЛУ в хирургию рака эндометрия необходима преемственность получения ультрастадирования, для определения риска выявления микрометастазов посредством морфологического исследования [15, 16]. Результаты мета-анализа 6 крупных рандомизированных исследований от 2019 года подтвердили, что у больных РЭ с низкой и промежуточной степенью риска метастазирования картирование сторожевых лимфоузлов эффективнее, чем системная лимфаденэктомия при стадировании заболевания [16, 17]. В исследование было включено 3 536 пациенток, 1 249 которым было выполнено картирование с удалением СЛУ, а 2 287 ― перенесли лимфаденэктомию. Метастатически пораженные тазовые лимфоузлы были обнаружены у 184 из 1 249 (14,7%) пациенток, которым проводилось картирование сторожевых узлов, и у 228 из 2 287 (9,9%) с лимфаденэктомией [17].

Преимущества картирования сторожевых лимфоузлов связана с меньшим риском интра- и послеоперационных осложнений, в том числе развития лимфедемы нижних конечностей. Ретроспективное когортное исследование, проведенное в 2020 году, изучило результаты различных методов лечения рака эндометрия за период с 2013 по 2018 гг. Пациентки были распределены на 4 группы: в 1 группу вошли пациентки с гистерэктомиями, во 2 группу ― гистерэктомия с БСЛУ, 3 группу составили пациентки, которым были выполнены гистерэктомия + лимфаденэктомия, 4 группа ― гистерэктомия + лимфаденэктомия + БСЛУ. Авторы не выявили различий в частоте развития послеоперационных осложнений между 1 и 2 группами пациенток. Лимфаденэктомия в 3-й и 4-й группах была связана с большим риском интра- и послеоперационных осложнений, в том числе развития лимфедемы нижних конечностей [18]. Исходя из вышеописанных исследований, можно сделать вывод, что БСЛУ не ухудшает онкологические исходы, напротив, демонстрирует меньшее количество осложнений по сравнению с рутинной лимфаденэктомией.

Существуют различные методики картирования SLN в онкогинекологии. Колориметрические методы предполагают визуальное обнаружение лимфатических каналов и узлов с использованием цветных красителей в белом свете. Эти методы требует наименее сложного оборудования и применимы для открытых, лапароскопических и роботизированных подходов. Используются такие красители, как изосульфановый синий либо метиленовый синий, одобренные FDA для картирования лимфатических узлов.

Радионуклеарные методы предполагают инъекции радиоактивно меченого коллоида технеция 99 (Tc99). Обнаружение меченных изотопов проводится с помощью ядерной визуализации и/или интраоперационных гамма-счетчиков и является одним из оригинальных методов картирования SLN, используемых при лечении рака молочной железы, меланомы и вульвы [19, 20]. Данный метод часто используют совместно с синим красителем или индоцианиновым зеленым для оптимизации частоты выявления [21]. Преимуществом меченых радиоактивностью изотопов является проникновение сигнала через глубокие ткани, что может быть полезным у пациенток с раком эндометрия, где узловые образования могут быть жировыми, а лимфодренаж непредсказуемым. Следует понимать, что в ядерной медицине требуется отдельная процедура инъекции, что увеличивает стоимость и неудобства.

Метод, обсуждаемый в данной статье, ― это способ применения ближнего инфракрасного диапазона, при котором используется ICG ― водорастворимый трикарбоцианиновый краситель, который излучает флуоресцентный сигнал в ближнем инфракрасном диапазоне (NIR), и он разрешен FDA для визуализации сосудов и гепатобилиаров. Картирование лимфатических узлов ― это неофициальное применение препарата. Оптимальное выявление SLN происходит, когда хирург разводит препарат до концентрации 0,5-1,25 мг/мл стерильной водой и использует 2-4 мл [22, 23]. Томографы NIR используются для приема длины волны 830 нМ, излучаемой ICG, и визуализации красителя ICG. Томографы NIR доступны для лапаротомии, лапароскопии и роботизированной хирургии. ICG проникает в ткани, а сигнал от него визуализируется в режиме реального времени во время вскрытия, сочетая преимущества колориметрических и радионуклидных методов. Было показано, что ICG превосходит метод синих красителей для выявления сторожевых лимфатических узлов у пациенток с ожирением [24-26]. Единственным недостатком этого индикатора является требование специализированного оборудования для визуализации NIR. Риск нежелательных явлений при ICG чрезвычайно низок (1/42 000 анафилаксии); однако его следует избегать пациентам с тяжелой аллергией на йод или печеночной недостаточностью, поскольку он полностью выводится печенью.

Места инъекций индикатора при раке эндометрия были исследованы в нескольких обсервационных исследованиях. Оценивалось субсерозное введение в дно матки либо более глубокое ― миометрий [27, 28], а также инъекции в субэндометриальные опухоли под контролем гистероскопа [29, 30]. Несмотря на то, что эти методы обеспечивают более высокие показатели выявления парааортального метастазирования [29], инъекция в шейку матки оказались наиболее предпочтительными, поскольку они просты в выполнении и обеспечивает самые высокие показатели выявления SLN [31, 32]. Индикатор вводится медленно в подслизистую оболочку или поверхностную строму шейки матки, чтобы максимизировать поглощение лимфы и свести к минимуму окрашивание глубоких тканей малого таза. Все больше данных свидетельствует о том, что использование инъекции в шейку матки в качестве метода введения красителя приводит к увеличению частоты выявления и чувствительности на 10% и 5% соответственно по сравнению с использованием инъекций в строму матку [33].

Собственный опыт применения картирования SLN, маркированных индоцианином зеленым

В период с 9 января по 1 ноября 2023 г. было проведено картирование сторожевых лимфатических узлов 10 пациенткам при раке эндометрия в условиях Набережночелнинского филиала ГАУЗ «РКОД МЗ РТ им. проф. М.З. Сигала». Средний возраст пациенток составил 64,7±3,58 лет (табл. 1). В исследование были включены пациентки с промежуточной группой риска рака эндометрия с эндометриоидным гистологическим типом (I-II ст., G1-2), которым показана лимфодиссекция с целью хирургического стадирования.

Методика выполнения. В исследовании использовали предварительно разведенный краситель индоцианин зеленый (Вердай) до концентрации 2,5 мг/мл (25 мг порошка на 10 мл стерильной воды). Раствор вводили с помощью игл для внутримышечных инъекций в подслизистый слой и строму шейки матки на 3 и 9 часах условного циферблата. Картирование осуществляли при помощи эндоскопической флюоресцентной визуализации компании Olympus ELITE II OTV-S200/CLV-S200-IR в режиме реального времени. ICG краситель позволил визуализировать лимфатические протоки в широкой связке матки с обеих сторон, в области запирательных ямок, вдоль подвздошных и парааортальных сосудов. Срочное гистологическое исследование сигнальных лимфоузлов проводили в гистологической лаборатории диспансера (техника проведения ультрастадирования не использовалась). Решение о выполнении тазовой лимфодиссекции принимали на основании предоперационных данных инструментального обследования, степени дифференцировки опухоли, а также по данным срочного гистологического исследования.

Результаты

Все операции были проведены лапароскопическим доступом в стандартных точках, удаление матки с придатками производили через влагалище. Исследованию подверглись пациентки с низкой и промежуточной группой риска. На диагностическом этапе (МРТ) и интраоперационно изменений в регионарных лимфоузлах обнаружено не было. Во всех случаях было выполнено исследование SLN без проведения регионарной лимфаденэктомии. У всех пациенток выявлены и удалены сторожевые лимфатические узлы с обеих сторон, в 3-х случаях они располагались в запирательной ямке, у 5-ти ― вдоль наружных подвздошных сосудов, в 1 случае выявлены бифуркационные лимфатические узлы, а 1 пациентке был картирован и удален парааортальный лимфатический узел.

При проведении картирования SLN метастатического поражения по результатам срочного и планового гистологического исследования выявлено не было. Среднее количество проведенных в стационаре койко-дней составило 2,3±0,64 (табл. 1).

Таблица 1. Результаты исследования

Table 1. The results of the study

№ Возраст Стадия рака TNM Степень злокачественности Объем лимфодиссекции Длительность послеопрерационной госпитализации Расположе-

ние л/у

 Осложнения
1 67 pT1aN0M0 G1 СЛУ 2 Запирательная ямка нет
2 65 pT1aN0M0 G2 СЛУ 2 Вдоль НПА нет
3 59 pT1bN0M0 G2 СЛУ 2 Бифуркаци-

онные

 нет
4 64 pT1aN0M0 G2 СЛУ 2 Вдоль НПА нет
5 66 pT1bN0M0 G1 СЛУ 2 Запирательная ямка нет
6 72 pT1aN0M0 G1 СЛУ 3 Вдоль НПА нет
7 64 pT1bN0M0 G1 СЛУ 2 Вдоль НПА нет
8 59 pT1aN0M0 G2 СЛУ 4 Вдоль аорты нет
9 65 pT1bN0M0 G1 СЛУ 2 Вдоль НПА нет
10 66 pT1aN0M0 G1 СЛУ 2 Запирательная ямка нет

Обсуждение

Впервые биопсия сторожевых лимфатических узлов была включена в стандарты диагностики и лечения рака эндометрия американской ассоциацией онкологов (NCCN) в 2014 году.

В базе данных PubMed имеются систематические обзоры литературы, показывающие диагностическую ценность картирования SLN у пациенток с раком эндометрия низкого и промежуточного риска. Отражены превосходные результаты с отрицательным прогностическим значением 100% (95% ДИ = 98,8%-100%) при опухолях 1 и 2 степени и 99,2% (95% ДИ = 97,9%-99,9%) в исследованиях, включающих также эндометриоидные опухоли 3 степени злокачественности [34].

Эндометрий занимает срединное центральное положение в полости малого таза, приобретая, таким образом, два различных пути оттока лимфы: правый и левый [35]. Двусторонний метод обнаружения сторожевых лимфоузлов ранее использовался и при других органах, расположенных по средней линии с достаточно многообещающими результатами [36]. В исследовании, проведенном Martinelli et al. [37], частота двустороннего выявления SLN составила от 89% до 19%, в то время как в исследовании, проведенном Torné et al. [38], объединенный двусторонний показатель обнаружения SLN составил 56% (95% ДИ: 48-64%). Следовательно, достижение высоких показателей двустороннего выявления SLN при раке эндометрия являются обязательным компонентом при внедрении картирования SLN в качестве рутинного компонента в клинической практике.

Лапароскопическая и роботизированная хирургии были связаны с более высокой частотой выявления SLN и чувствительностью по сравнению с лапаротомным доступом. Пилотное исследование, проведенное Mais и соавт. [39], показало, что высокие показатели выявления, достигаемые с помощью лапароскопии, не могут быть воспроизведены с помощью лапаротомии. Различные показатели выявления SLN, наблюдаемые при лапароскопии или лапаротомии, могут зависеть от различных временных интервалов, прошедших между введением красителя в шейку матки и оценкой хирургического SLN в области малого таза. Фактически, этот временной интервал всегда оказывался короче в случае лапароскопии, чем при лапаротомии.

Индоцианиновый зеленый представляет собой реальную альтернативу более традиционным методам картирования сторожевых лимфатических узлов, а интерес, связанный с этим многообещающим индикатором, растет. Мета-анализ, проведенный Ruscito et al. [40, 41], продемонстрировал, что ICG картирование SLN, по-видимому, эквивалентно комбинации синих красителей и Tc-99m. Благодаря хорошему профилю токсичности и простоте выполнения, метод ICG картирования SLN должен быть рекомендован в качестве стандартизации.

Выводы

Хирургическое стадирование с картированием лимфатических узлов является стандартом лечения рака эндометрия в большинстве стран, заменяя рутинную диссекцию лимфатических узлов [42]. Метастазирование в лимфатические узлы является наиболее важным фактором риска при раке эндометрия. ICG картирование SLN является выполнимым методом и хорошей альтернативой лимфодиссекции, особенно в сочетании с ультрастажированием для выявления микрометастазов [43, 44]. Помимо диагностического и прогностического значений, при ICG картирование SLN возможна ранняя реабилитация больных в послеоперационном периоде, что является хорошим примером индивидуального подхода к пациентам. Существующее обзорное исследование мнений пациентов о картировании SLN уже показало, что пациенты выступают за картирование SLN при раке эндометрия низкого и промежуточного риска [45]. Данные предпочтения необходимо учитывать при консультировании пациентов по поводу хирургического лечения предполагаемой ранней стадии рака эндометрия.

Таким образом, картирование SLN с помощью ICG является выполнимым методом с высокой частотой выявления и отрицательной прогностической ценностью при раке эндометрия низкого и среднего риска. Поэтому, учитывая частоту метастазирования в лимфатические узлы, данный метод следует применять при лечении пациенток с раком эндометрия, поскольку метастазирование в лимфатические узлы является важным прогностическим фактором, а картирование SLN может привести к смене стадии с минимальными хирургическими последствиями. Наши результаты подтверждают мнение о том, что рутинная лимфаденэктомия может быть безопасно отменена у пациенток с раком эндометрия низкого и среднего риска, которые успешно прошли процедуры двустороннего картирования SLN.

Литература

  1. Рак тела матки и саркомы матки. Клинические рекомендации МЗ РФ, 2021 г.
  2. Di Donato, Giannini A., and Bogani G. Recent Advances in Endometrial Cancer Management // J. Clin. Med. ― 2023. ― Mar. ― 12 (6). ― P. 2241.
  3. FrostA., Webster K.E., Bryant A., et al. Lymphadenectomy for the management of endometrial cancer // Cochrane Database Syst. Rev. ― 2017. ― Oct 2. ― 10 (10). ― CD007585
  4. Si, Jia L., Song K., et al. Role of Lymphadenectomy for Uterine Sarcoma: A Meta-Analysis // Int. J. Gynecol. Cancer. ― 2017. ― Jan. ― 27 (1). ― P. 109-116.
  5. HelgersJ.A., Winkens B., Slangen B.F.M., et al. Lymphedema and Post-Operative Complications after Sentinel Lymph Node Biopsy versus Lymphadenectomy in Endometrial Carcinomas ― A Systematic Review and Meta-Analysis // J. Clin. Med. ― 2020. ― Dec 31. ― 10 (1). ― P. 120.
  6. Hwang J.H., Kim B.W. The incidence of postoperative symptomatic lymphocele after pelvic lymphadenectomy between abdominal and laparoscopic approach: a systemic review and meta-analysis // Surg. Endosc. ― ― Oct. ― 36 (10). ― P. 7114-7125.
  7. Persson J., Salehi S., Bollino M., et al. Pelvic Sentinel lymph node detection in High-Risk Endometrial Cancer (SHREC-trial)-the final step towards a paradigm shift in surgical staging // Eur. J. Cancer. ― ― Jul. ― 116. ― P. 77-85.
  8. Mikuta J.J. International Federation of Gynecology and Obstetrics staging of endometrial cancer 1988 // Cancer. ― ― 71. ― P. 1460-3.
  9. Rungruang B., Olawaiye A.B. Comprehensive surgical staging for endometrial cancer // Obstet. Gynecol. ― 2012. ― 5. ― P. 28-34.
  10. Petousis S., Christidis P., Margioula-Siarkou C., et al. Combined pelvic and paraaortic is superior to only pelvic lymphadenectomy in intermediate and high-risk endometrial cancer: a systematic review and meta-analysis // Arch Gynecol. Obstet. ― ― 302 (1). ― P. 249-63.
  11. Guo W., Cai J., Li M., et al. Survival benefts of pelvic lymphadenectomy versus pelvic and para-aortic lymphadenectomy in patients with endometrial cancer: A meta-analysis // Medicine (Baltimore). ― ― 97 (1).
  12. Frost J.A., Webster K.E., Bryant A., Morrison J. Lymphadenectomy for the management of endometrial cancer // Cochrane Database Syst. Rev. ― ― 10 (10).
  13. Grootenhuis N.C.T., Van Der Zee A.G.J., Van Doorn H.C., et al. Sentinel nodes in vulvar cancer: Long-term follow-up of the GROningen INternational Study on Sentinel nodes in Vulvar cancer (GROINSS-V) I // Oncol. ― 2016. ― 140. ― С. 8-14.
  14. Беришвили А.И., Ли О.В., Кочоян Т.М., и др. Сторожевые лимфатические узлы при раке тела матки // Опухоли женской репродуктивной системы. ― ― 17 (2). ― С. 68-74.
  15. Антонова И.Б., Алешикова О.И., Ригер А.Н., Мамурова Г.А. Диагностическая значимость лимфаденэктомии и биопсии сторожевого лимфоузла у пациенток с I и II стадией рака тела матки // Доктор.Ру. ― ― 20 (8). ― C. 59-63.
  16. Кочатков А.В., Харлов Н.С. Биопсия сторожевых лимфатических узлов, маркированных индоцианином зеленым, в хирургическом лечении рака эндометрия: обзор литературы и собственный опыт // Сибирский онкологический журнал. ― ― 18 (2). ― C. 52-7.
  17. Bogani G., Murgia F., Ditto A., Raspagliesi F. Sentinel node mapping vs. lymphadenectomy in endometrial cancer: A systematic review and meta-analysis // Gynecol. Oncol. ― ― 153 (3). ― P. 676-83.
  18. Accorsi G.S., Paiva L.L., Schmidt R., et al. Sentinel Lymph Node Mapping vs Systematic Lymphadenectomy for Endometrial Cancer: Surgical Morbidity and Lymphatic Complications // J. Minim. Invasive Gynecol. ― ― 27 (4). ― P. 938-45.
  19. Veronesi U., Paganelli G., Viale G., et al. A randomized comparison of sentinel-node biopsy with routine axillary dissection in breast cancer // Engl. J. Med. ― 2003. ― 349. ― P. 546-53.
  20. Gipponi M., Di Somma C., Peressini A., et al. Sentinel lymph node biopsy in patients with Stage I/II melanoma: Clinical experience and literature review // Surg. Oncol. ― 2004. ― 85. ― P. 133-40.
  21. Ballester M., Dubernard G., Lecuru F., et al. Detection rate and diagnostic accuracy of sentinel-node biopsy in early stage endometrial cancer: A prospective multicentre study (SENTI-ENDO) // Lancet Oncol. ― ― 12. ― P. 469-76.
  22. Jewell E.L., Huang J.J., Abu-Rustum N.R., et al. Detection of sentinel lymph nodes in minimally invasive surgery using indocyanine green and near-infrared fluorescence imaging for uterine and cervical malignancies // Oncol. ― 2014. ― 133. ― P. 274-7.
  23. Rossi E.C., Ivanova A., Boggess J.F. Robotically assisted fluorescence-guided lymph node mapping with ICG for gynecologic malignancies: A feasibility study // Oncol. ― 2012. ― 124. ― P. 78-82.
  24. Sinno A.K., Fader A.N., Roche K.L., et al. A comparison of colorimetric versus fluorometric sentinel lymph node mapping during robotic surgery for endometrial cancer // Oncol. ― 2014. ― 134. ― P. 281-6.
  25. Tanner E.J., Sinno A.K., Stone R.L., et al. Factors associated with successful bilateral sentinel lymph node mapping in endometrial cancer // Oncol. ― 2015. ― 138. ― P. 542-7.
  26. Holloway R.W., Ahmad S., Kendrick J.E., et al. A prospective cohort study comparing colorimetric and fluorescent imaging for sentinel lymph node mapping in endometrial cancer // Surg. Oncol. ― 2017. ― 24 (7). ― P. 1972-1979.
  27. Burke T.W., Levenback C., Tornos C., et al. Intraabdominal lymphatic mapping to direct selective pelvic and paraaortic lymphadenectomy in women with high-risk endometrial cancer: Results of a pilot study // Oncol. ― 1996. ― 62. ― P. 169-73.
  28. Holub Z., Jabor A., Kliment L. Comparison of two procedures for sentinel lymph node detection in patients with endometrial cancer: A pilot study // J. Gynaecol. Oncol. ― 2002. ― 23. ― P. 53-7.
  29. Niikura H., Kaiho-Sakuma M., Tokunaga H., et al. Tracer injection sites and combinations for sentinel lymph node detection in patients with endometrial cancer // Oncol. ― 2013. ― 131. ― P. 299-303.
  30. Perrone A.M., Casadio P., Formelli G., et al. Cervical and hysteroscopic injection for identification of sentinel lymph node in endometrial cancer // Oncol. ― 2008. ― 111. ― P. 62-7.
  31. Abu-Rustum N.R., Khoury-Collado F., Pandit-Taskar N., et al. Sentinel lymph node mapping for grade 1 endometrial cancer: Is it the answer to the surgical staging dilemma? // Oncol. ― 2009. ― 113. ― P. 163-9.
  32. Rossi E.C., Jackson A., Ivanova A., Boggess J.F. Detection of sentinel nodes for endometrial cancer with robotic assisted fluorescence imaging: Cervical versus hysteroscopic injection // J. Gynecol. Cancer. ― 2013. ― 23. ― P. 1704-11.
  33. Rossi E.C., Kowalski L.D., Scalici J., et al. A comparison of sentinel lymph node biopsy to lymphadenectomy for endometrial cancer staging (FIRES trial): A multicentre, prospective, cohort study // Lancet Oncol. ― ― 18. ― P. 384-392.
  34. BurgC., Verheijen S., Bekkers R.L.M. The added value of SLN mapping with indocyanine green in low- and intermediate-risk endometrial cancer management: a systematic review and meta-analysis // J. Gynecol. Oncol. ― 2022 Sep. ― 33 (5).
  35. Ballester M., Dubernard G., Lécuru F., et al. Detection rate and diagnostic accuracy of sentinel-node biopsy in early stage endometrial cancer: a prospective multicentre study (SENTI-ENDO) // Lancet Oncol. ― ― 12. ― P. 469-76. doi: 10.1016/S1470-204570070-5
  36. Sadeghi R., Gholami H., Zakavi S.R., et al. Accuracy of sentinel lymph node biopsy for inguinal lymph node staging of penile squamous cell carcinoma: systematic review and meta-analysis of the literature // Urol. ― 2012. ― 187. ― P. 25-31. doi: 10.1016/j.juro.2011.09.058
  37. Martinelli F., Ditto A., Bogani G., et al. Laparoscopic sentinel node mapping in endometrial cancer following hysteroscopic injection of indocyanine green // Minim. Invasive Gynecol. ― 2016. ― 23. ― P. S99-S100. doi: 10.1016/j.jmig.2016.08.244
  38. Torné A., Pahisa J., Vidal-Sicart S., et al. Transvaginal ultrasound-guided myometrial injection of radiotracer (TUMIR): a new method for sentinel lymph node detection in endometrial cancer // Oncol. ― 2013. ― 128. ― P. 88-94. doi: 10.1016/j.ygyno.2012.10.008
  39. Mais V., Peiretti M., Gargiulo T., et al. Intraoperative sentinel lymph node detection by vital dye through laparoscopy or laparotomy in early endometrial cancer // Surg. Oncol. ― 2010. ― 101. ― P. 408-12. doi: 10.1002/jso.21496
  40. Argon A.M., Duygun U., Acar E., et al. The use of periareolar intradermal Tc-99m tin colloid and peritumoral intraparenchymal isosulfan blue dye injections for determination of the sentinel lymph node // Nucl. Med. ― 2006. ― 31. ― P. 795-800.
  41. Ruscito I., Gasparri M.L., Braicu E.I., et al. Sentinel Node Mapping in Cervical and Endometrial Cancer: Indocyanine Green Versus Other Conventional Dyes ― A Meta-Analysis // Surg. Oncol. ― 2016. ― 23. ― P. 3749-56.
  42. Concin N., Matias-Guiu X., Vergote I., et al. ESGO/ESTRO/ESP guidelines for the management of patients with endometrial carcinoma // J. Gynecol. Cancer. ― 2021. ― 31. ― P. 12-39.
  43. Koskas M., Rouzier R., Amant F. Staging for endometrial cancer: the controversy around lymphadenectomy ― Can this be resolved? // Best Pract. Res. Clin. Obstet. Gynaecol. ― ― 29. ― P. 845-857.
  44. Abdullah N.A., Huang K.G., Casanova J., et al. Sentinel lymph node in endometrial cancer: a systematic review on laparoscopic detection // Minim Invasive Ther. ― 2013. ― 2. ― P. 75-78.
  45. Aarts J.W., Burg L.C., Kasius J.C., et al. Patients’ and gynecologists’ views on sentinel lymph node mapping in low- and intermediate-risk endometrial cancer: a Dutch vignette study // J. Gynecol Cancer. ― 2020. ― 30. ― P. 813-818.