КЛИНИЧЕСКИЕ НАБЛЮДЕНИЯ ЭНДОСКОПИЧЕСКОЙ ДИАГНОСТИКИ И ЛЕЧЕНИЯ РАННЕГО ПЕРСТНЕВИДНОКЛЕТОЧНОГО РАКА ЖЕЛУДКА

УДК 616.33-006.6-072.1-08

Р.А. Гагаев¹, С.С. Пирогов², О.К. Юцевич², И.Б. Перфильев², П.В. Павлов³, А.А. Митраков¹, Н.Н. Волченко², С.В. Гамаюнов^1,4, А.Д. Каприн²

¹ГБУЗ НО «Нижегородский областной клинический онкологический диспансер», г. Нижний Новгород

²Московский научный исследовательский онкологический институт им. П.А. Герцена ― филиал ФГБУ «НМИЦ радиологии» МЗ РФ, г. Москва

³ФГАОУ ВО «Первый Московский государственный медицинский университет им. И.М. Сеченова» МЗ РФ, г. Москва

⁴Медицинский радиологический научный центр им А.Ф. Цыба ― филиал ФГБУ «НМИЦ радиологии» МЗ РФ, г. Обнинск

Гагаев Роман Андреевич ― врач-эндоскопист отделения эндоскопии ГБУЗ НО «Нижегородский областной клинический онкологический диспансер»

603093, г. Нижний Новгород, ул. Деловая, д. 11/1, тел. +7-904-062-15-45, e-mail: gagaeff.roman@yandex.ru, ORCID ID: 0000-0003-1746-0583

Реферат. Перстневидноклеточный рак является особым гистологическим подтипом аденокарциномы желудка. Название опухоли обусловлено характерным видом злокачественных клеток, приобретающих форму кольца (перстня). Такие клетки содержат большое количество внутриплазматического муцина, который смещает ядро к периферии, отчего и создается характерный микроскопический вид. В настоящее время отсутствует единая точка зрения относительно тактики лечения таких больных, а также прогноза заболевания. Современные эндоскопические технологии позволяют не только выявить перстневидноклеточный рак желудка на ранней стадии опухолевого процесса, но также могут являться и методом выбора в радикальном лечении больных с новообразованиями этого гистологического строения. Данное клиническое наблюдение ставит перед собой цель продемонстрировать результаты эндоскопической диагностики раннего перстневидноклеточного рака у двух пациентов с различными подходами к лечению.

Ключевые слова: эзофагогастродуоденоскопия, узкоспектральная эндоскопия, перстневидноклеточный рак, NBI, Dual Focus.

Клиническое наблюдение

В МНИОИ им. П.А. Герцена, филиал ФГБУ «НМИЦ Радиологии» МЗ РФ в 2021 году обратился пациент Х., 61 год, с диагнозом «Диффузная B-клеточная крупноклеточная лимфома с поражением правого яичка» для проведения комплексного дообследования и лечения. Согласно данным анамнеза, больной страдает язвенной болезнью 12-перстной кишки, в связи с чем, ему было назначено проведение эзофагогастродуоденоскопии на этапе предоперационного обследования. При эзофагогастродуоденоскопии, выполненной с использованием видеоэндоскопической системы EVIS EXERA III и видеоэндоскопа Olympus GIF-HQ190 (Олимпас, Япония), у пациента были выявлены следующие патологические изменения: в области угла желудка визуализирована плоско-углубленная площадка, размером до 2 см, с четкой демаркационной линией, нерегулярным микрорельефом, визуализированным в режиме узкоспектральной эндоскопии (NBI), что позволило заподозрить раннюю форму рака (рис. 1, 2). При осмотре в режиме узкоспектральной эндоскопии с двойным фокусом NBI Dual Focus были выявлены расширенные полиморфные ямки, патологические извитые микрокапилляры, расположенные внутри валиков слизистой оболочки. Необходимо отметить, данные микрокапилляры, при осмотре в белом свете или в режиме узкоспектральной эндоскопии без Dual Focus визуализировать невозможно и, при стандартном эндоскопическом исследовании, можно было бы заподозрить у пациента свежий послеязвенный рубец. Однако, наличие патологические извитых микрокапилляров, а также отсутствие штопорообразных сосудов и бессосудистых зон позволило нам заподозрить у пациента ранний перстневидноклеточный рак, зачастую имитирующий рубцующиеся язвы (рис. 3) [1]. Следующим этапом в комплексной эндоскопической диагностике была выполнена тракционная проба биопсийными щипцами, симптом «шатра» оказался отрицательным, что позволило предположить отсутствие глубокого распространения опухоли в подслизистый слой. Также при полной инсуффляции воздуха наблюдался отрицательный признак неполного расправления складок («Non extension sign»), что также является косвенным признаком поверхностной инвазии опухоли (рис. 4). В качестве дополнительного способа определения глубины инвазии во время эзофагогастродуоденоскопии нами была выполнена инъекция физиологического раствора NaCl 0,9% с добавлением стерильного индигокармина в основание опухоли. При этом наблюдалась полная элевация, что также является косвенным признаков поверхностной инвазии (рис. 5, 6). Заключительным этапом мультимодального эндоскопического исследования стала эндосонография минидатчиком с частотой 20 MHz. В результате сканирования была визуализирована гипоэхогенная, гомогенная опухоль, локализованная в пределах слизистой оболочки. Отчетливо видно, что опухоль располагается субэпителиально, но над подслизистым слоем, при этом на всем протяжении собственная пластинка слизистой оболочки сохранена (рис. 7).

Рис. 1. Эндофото. Опухоль в области угла желудка. Осмотр в белом свете

Fig. 1. Endophoto. Tumor at the stomach angle. White light imaging

Рис. 2. Эндофото. Опухоль в области угла желудка. Четкая демаркационная линия. Узкоспектральная эндоскопия (NBI)

Fig. 2. Endophoto. Tumor at the stomach angle. Clear demarcation line. Narrow band imaging endoscopy

Рис. 3. Эндофото. Опухоль в области угла желудка. Патологические извитые сосуды (Желтая стрелка). Расширенные полиморфные ямки (Красная стрелка). Осмотр в режиме близкофокусной узкоспектральной эндоскопии (NBI Dual Focus)

Fig. 3. Endophoto. Tumor at the stomach angle. Pathological tortuous vessels (Yellow arrow). Expanded polymorphic pits (Red Arrow). NBI Dual Focus

Рис. 4. Эндофото. Опухоль в области угла желудка. Тракционная проба биопсийными щипцами. Симптом «шатра» отрицательный

Fig. 4. Endophoto. Tumor at the stomach angle. Traction test with biopsy forceps. The «tent» symptom is negative

Рис. 5. Эндофото. Опухоль в области угла желудка. Момент инъекции раствора в основание опухоли

Fig. 5. Endophoto. Tumor at the stomach angle. Injection of the saline into the submucosa

Рис. 6. Эндофото. Опухоль в области угла желудка. Картина после инъекции раствора — полная элевация опухоли

Fig. 6. Endophoto. Tumor at the stomach angle. Complete elevation of the tumor after submucosal injection

Рис. 7. Эндофото. Опухоль в области угла желудка. Инвазия в пределах слизистой оболочки. Эндоскопическая ультрасонография, 20 МГц

Fig. 7. Endophoto. Tumor at the stomach angle. Invasion within the mucosa. Endoscopic ultrasonography, 20 MHz

Таким образом, по результатам мультимодального эндоскопического исследования, выполненного в МНИОИ им. П.А. Герцена, включившего в себя осмотр слизистой оболочки желудка в белом свете с высоким разрешением, узкоспектральную эндоскопию (NBI), оценку ямочного и капиллярого рисунка в режиме NBI Dual Focus, а также эндосонографию минидатчиком был сделан вывод, что у пациента Х. эндоскопическая и эндосонографическая картина соответствует раннему раку угла желудка, макроскопический тип 0-IIb+c (по Парижской классификации поверхностных новообразований) с инвазией в пределах слизистой оболочки (uT1a, M). С учетом эндоскопической картины в режиме NBI Dual Focus было высказано предположение, что опухоль имеет строение либо перстневидноклеточного рака, либо папиллярной аденокарциномы.

По данным патоморфологического исследования биоптатов, было получено морфологическое заключение о наличии в субэпителиальной основе слизистой оболочки желудка комплексов перстневидноклеточного рака.

Согласно современным клиническим рекомендациям по диагностике и лечению раннего рака желудка, для пациента был разработан план обследования, включивший компьютерную томографию органов грудной и брюшной полости с контрастным усилением, ультразвуковое исследование органов брюшной полости, надключичных лимфоузлов, а также — общеклинические исследования. При компьютерной томографии, и ультразвуковом исследовании опухоль в желудке визуализирована не была, данных за регионарное и отдаленное метастазирование также не получено. Учитывая полученные данные, пациенту был выставлен предварительный диагноз: «Рак угла желудка T1NхM0». Учитывая данные современных исследований о возможности и безопасности радикального эндоскопического удаления раннего перстневидноклеточного рака, врачами-эндоскопистами МНИОИ им. П.А. Герцена была предложена тактика оперативного лечения путем эндоскопической резекции слизистой оболочки с диссекцией в подслизистом слое, однако консилиум в составе врачей-хирургов, врачей-химиотерапевтов и врачей-лучевых терапевтов в ведомственном учреждении настоял на радикальной хирургической операции в объеме лапароскопической дистальной субтотальной резекции желудка с лимфаденэктомией D3, которая и была выполнена пациенту. Согласно данным патоморфологического исследования удаленного препарата: Перстневидноклеточный рак желудка. pT1aN0M0 L0V0 Pn0 R0.

Таким образом, у пациента подтвердился диагноз раннего перстневидноклеточного рака желудка (T1аN0M0) с инвазией в пределах слизистой оболочки, выставленный на основании данных мультимодального эндоскопического исследования.

Схожее клиническое наблюдение было рассмотрено в МНИОИ им. П.А. Герцена и в 2022 году, однако лечебная тактика принципиально отличалась. Так, в июле 2022 года в МНИОИ им. П.А. Герцена, филиал ФГБУ «НМИЦ Радиологии» МЗ РФ, обратилась пациентка Ш. с диагнозом «Ранний рак антрального отдела культи желудка». Из анамнеза известно, что в течение длительного времени больная наблюдалась с диагнозом «Морбидное ожирение» и по этому поводу 02.12.2021 года в муниципальном медицинском учреждении ей была выполнена бариатрическая операция — лапароскопическая продольная (sleeve) резекция желудка. Необходимо отметить, что на этапе предоперационного обследования пациентке дважды выполнялась эзофагогастродуоденоскопия и был выставлен диагноз: «Хронический гастродуоденит». Для проведения контрольного послеоперационного обследования больная обратилась в Университетскую клиническую больницу №2 ФГАОУ ВО Первый МГМУ имени И.М. Сеченова Минздрава России. При выполнении эндоскопического исследования специалистами было заподозрено наличие раннего рака антрального отдела оперированного желудка и выполнена биопсия. По результатам гистологического исследования был подтвержден перстневидноклеточный рак. После этого пациентка самостоятельно обратилась в Федеральное онкологическое учреждение, где ей была выполнена повторная эзофагогастродуоденоскопия. По результатам данного исследования очаговое патологическое образование визуализировано не было, выставлено заключение «Состояние после sleeve-резекции желудка, явных признаков опухолевого процесса в желудке нет. Выявленные изменения в антральном отделе желудка наиболее характерны для воспалительных. Судить — после гистологического заключения», была выполнена биопсия, по результатам гистологического заключения диагноз рака желудка был отвергнут. Подобное расхождение в полученных данных двух диагностических эзофагогастродуоденоскопий и патоморфологических заключений послужило причиной самостоятельного обращения пациентки Ш. в МНИОИ им. П.А. Герцена в июле 2022 года. Согласно современным клиническим рекомендациям по диагностике и лечению рака желудка, для пациента был разработан план обследования, включивший: пересмотр гистологических препаратов, экспертную мультимодальную эзофагогастродуоденоскопию, КТ органов грудной и брюшной полости с контрастным усилением, УЗИ брюшной полости, надключичных лимфоузлов, а также — общеклинические исследования. При компьютерной томографии и ультразвуковом исследовании первичная опухоль визуализирована не была, данных за регионарное и отдаленное метастазирование также не получено. Больная была консультирована заведующим отделом эндоскопии МНИОИ им. П.А. Герцена, с учетом кардинальных расхождений в диагнозах двух учреждении, в которые пациентка обращалась, ей было предложено выполнение близкофокусной узкоспектральной эндоскопии (NBI Dual Focus) с эндоскопической ультрасонографией с применением минидатчика с частотой сканирования 20 МГц под внутривенной седацией.

При эндоскопическом исследовании, выполненном 04.07.2022 с использованием видеоэндоскопической системы EVIS EXERA III и видеоэндоскопа Olympus GIF-HQ190, в МНИОИ им П.А. Герцена были выявлены следующие патологические изменения: на передней стенке антрального отдела желудка визуализирована плоская, с незначительным углублением по периферии, площадка слизистой оболочки, размером до 18х13 мм (рис. 8, 9). При осмотре в режиме NBI Dual Focus вышеописанный участок слизистой оболочки характеризовался наличием зон с сохраненным ямочным рисунком и полиморфными ямками, и фокусов с отсутствующими ямками. Капиллярный рисунок определен как нерегулярный, сами капилляры имели патологическую извитость (рис. 10). Было отмечено, что опухоль имеет четкую демаркацию, однако по краям опухоли определялось ее субэпителиальное распространение на уровень 3-4 мм от демаркационной линии (рис. 11). Также пациентке была выполнена эндоскопическая ультрасонография с минидатчиком с частотой сканирования 20 МГц, введенным в инструментальный канал видеоэндоскопом. При сканировании была визуализирована опухоль в виде умеренно гипоэхогенной массы, исходящей из слизистой оболочки и лоцирующейся в ее пределах, размером до 15 мм в поперечном сечении (рис. 12).

Рис. 8. Эндофото. Опухоль в области антрального отдела культи желудка. Осмотр в белом свете

Fig. 8. Endophoto. Tumor in the stomach antrum. White light imaging

Рис. 9. Эндофото. Опухоль в области антрального отдела культи желудка. Четкая демаркационная линия. Узкоспектральная эндоскопия (NBI)

Fig. 9. Endophoto. Tumor in the stomach antrum. Clear demarcation line. NBI

Рис. 10. Эндофото. Опухоль в области антрального отдела культи желудка. Аморфный ямочный рисунок, патологические извитые сосуды. Осмотр в режиме близкофокусной узкоспектральной эндоскопии (NBI Dual Focus)

Fig. 10. Endophoto. Tumor in the stomach antrum. Amorphous pit pattern, patological tortuous vessels. NBI Dual Focus

Рис. 11. Эндофото. Опухоль в области антрального отдела культи желудка. Извитые патологические сосуды по краю опухоли — субэпителиальное распространение. Осмотр в режиме близкофокусной узкоспектральной эндоскопии (NBI Dual Focus)

Fig. 11. Tumor in the stomach antrum. Tortuous vessels within the tumor surface. NBI Dual Focus

Рис. 12. Эндофото. Опухоль в области антрального отдела культи желудка. Инвазия в пределах слизистой оболочки. Эндоскопическая ультрасонография, 20 МГц

Fig. 12. Endophoto. Tumor in the stomach antrum. Invasion within the mucosa. Endoscopic ultrasonography, 20 MHz

Таким образом, по результатам мультимодального эндоскопического исследования, выполненного в МНИОИ им. П.А. Герцена, был сделан вывод, что у пациента Ш. эндоскопическая и эндосонографическая картина раннего рака антрального отдела культи желудка, макроскопический тип 0-IIa+c (по Парижской классификации поверхностных новообразований) с инвазией в пределах слизистой оболочки (uT1a, M). С учетом известных ранее расхождений в диагнозах, при исследовании была выполнена таргетированная в режиме NBI Dual Focus биопсия опухоли c использованием щипцов размерами 2 мм, было подтверждено наличие единичных небольших фокусов перстневидноклеточного рака в собственной пластинке слизистой оболочки. При пересмотре двух готовых стеклопрепаратов, представленных пациенткой, данный диагноз также был подтвержден. Учитывая результаты комплексного обследования больной, был выставлен диагноз: «Рак антрального отдела культи желудка сТ1аN0M0, Ia стадия». Учитывая положения современных клинических рекомендаций, была избрана тактика органосохраняющего лечения в объеме эндоскопической резекции слизистой оболочки с диссекцией в подслизистом слое [2]. Данный метод оперативного лечения был выбран по соответствию большинству критериев для EMR и ESD, несмотря на гистологическую структуру опухоли.

Эндоскопическое вмешательство была выполнено 05.08.2022 в условиях эндотрахеального наркоза с использованием видеоэндоскопической системы EVIS EXERA III, видеоэндоскопа GIF-HQ190 и электрохирургического блока ESG-300 (Олимпас, Япония). Точечная маркировка опухоли, циркулярный разрез слизистой оболочки вокруг опухоли и диссекция в подслизистом слое выполнялись эндоскопическим ножом Olympus Dual Knife J KD-655L (Олимпас, Япония) (рис. 13, 14). При создании тоннеля под опухолью в подслизистый слой вводился коллоидный раствор (Волювен) с добавлением стерильного индигокармина. Во время выполнения лифтинга была отмечена достаточная элевация опухоли, что косвенно также подтверждало отсутствие глубокой инвазии в стенку. Время операции составило 60 минут. Все видимые сосуды в ложе удаленной опухоли с профилактической целью были обработаны коагуляционным зажимом Olympus Coagrasper FD-411UR 60 (рис. 15, 16). Операционный препарат (20х15 мм) был извлечен, фиксирован на планшете и погружен в забуференный формалин. По результатам патоморфологического исследования удаленной опухоли была подтверждена радикальность (R0) операции: в препарате обнаружен перстневидноклеточный рак желудка с инвазией в собственную пластинку слизистой оболочки (T1a (M), UL0, Ly0, V0, pHM-, pVM) (рис. 17).

Рис. 13. Эндофото. Опухоль антрального отдела культи желудка. Предварительная разметка границ резекции.

Fig. 13. Endophoto. Tumor in the stomach antrum. Marking of resection borders

Рис. 14. Эндофото. Опухоль антрального отдела культи желудка. Этап диссекции в подслизистом слое

Fig. 14. Endophoto. Tumor in the stomach antrum. Submucosal Dissection

Рис. 15. Эндофото. Коагуляция видимых сосудов в ложе опухоли

Fig. 15. Endophoto. Coagulation of visible vessels in the tumor bed

Рис. 16. Эндофото. Опухоль антрального отдела культи желудка. Послеоперационный дефект

Fig. 16. Endophoto. Postoperative defect in gastric antrum

Рис. 17. Микрофото. Г-Э. Фрагмент слизистой оболочки желудка, резецированный на уровне подслизистой основы, с фокусом роста перстневидноклеточного рака и инвазией в собственную пластинку слизистой оболочки. В краях резекции опухолевого роста нет

Fig. 17. Microphoto. A fragment of the resected gastric wall, with the signet ring cell carcinoma cells and invasion of the muscularis mucosa. R0

Обсуждение

В настоящее время в мире количество пациентов с аденокарциномой желудка кишечного типа постепенно снижается, что обусловлено успешной терапией предраковых заболеваний желудка и, особенно, эффективной эрадикацией инфекции H. Pylori. Однако, одновременно с этим, наблюдается рост заболеваемости перстневидноклеточным раком [3]. Несмотря на изначально высокие показатели летальности при перстневидноклеточном варианте карциномы желудка, следует отметить, что это положение характерно для инвазивных, запущенных форм рака. Что касается ранней формы перстневидноклеточного рака, то в данном случае наблюдается обратная ситуация — наличие этого гистологического подтипа в случае раннего рака является благоприятным прогностическим фактором, в то время как для инвазивной формы это является фактором, ухудшающим прогноз [4]. То же самое характерно и для пятилетней выживаемости больных — при раннем перстневидноклеточном раке желудка отмечается лучший прогноз, в сравнении с другими вариантами гистологического строения неинвазивных эпителиальных опухолей желудка [5]. Стоит отметить, что частота регионарного метастазирования при раннем перстневидноклеточном раке желудка сравнима с таковой при высокодифференцированной аденокарциноме [6].

В современных отечественных рекомендациях по раннему раку желудка указано, что методом эндоскопической резекции, в том числе — с диссекцией в подслизистом слое, возможно удалять опухоли с высокой степенью дифференцировки. Под данный критерий не подходит вариант перстневидноклеточного рака, который относится к группе низкодифференцированных опухолей [2]. Однако данные ряда зарубежных исследований свидетельствуют об успешных результатах эндоскопического метода лечения раннего перстневидноклеточного рака желудка. Так, согласно расширенным критериям лечения больных ранним раком желудка, разработанным Японским обществом по изучению рака желудка, ранний перстневидноклеточный рак желудка безопасно удалять эндоскопически при его размерах, не превышающих 2,5 см по плоскости, инвазии вплоть до середины подслизистого слоя (SM2) и отсутствии лимфоваскулярной инвазии [7]. В более поздней работе показывается, что эндоскопическая резекция раннего перстневидноклеточного рака возможна, в случае, если размер опухоли не превышает 2 см и отсутствует атрофия окружающей слизистой оболочки [8]. Некоторыми авторами отмечаются следующие факторы, ограничивающие выполнение эндоскопического удаления новообразования: углубленный тип опухоли, наличие лимфатической инвазии и размер по плоскости более 2 см [9]. Однако риск регионарного метастазирования при инвазии опухоли в пределах слизистой оболочки не превышает 1,5%, а лимфоваскулярная инвазия наблюдается лишь в 3% случаев. Также авторами было отмечено, что при размерах опухоли менее 2 см риск регионарного метастазирования отсутствует. В этой же публикации приводятся данные о том, что перстневидноклеточный рак желудка мономорфного строения (не менее 50% перстневидных клеток) обладает более низким риском лимфоваскулярной инвазии и регионарного метастазирования, чем все другие гистологические варианты раннего рака желудка [10].

Таким образом, представленные клинические наблюдения свидетельствуют о том, что ранний перстневидноклеточный рак желудка достаточно сложно выявить без применения современных уточняющих эндоскопических методов. Использование мультимодального эндоскопического исследования, включающего осмотр в белом свете с высоким разрешением, узкоспектральную эндоскопию с близким фокусом (NBI Dual Focus) и эндосонографию с минидатчиком позволяет не только оптически верифицировать ранний перстневидноклеточный рак желудка, но и с достаточно высокой точностью определить отсутствие его инвазивного роста. Несмотря на традиционно сложившееся мнение о высокой онкологической опасности перстневидноклеточного рака желудка, представленные клинические наблюдения и данные репрезентативных международных исследований последних нескольких лет свидетельствуют о высокой радикальности внутрипросветного эндоскопического лечения таких больных.

Конфликт интересов отсутствует.

Литература

Suwa T., Uotani T., Inui W., et al. A case of signet ring cell carcinoma and mucosa-associated lymphoid tissue lymphoma of the stomach diagnosed simultaneously via magnifying endoscopy with narrow-band imaging // Clinical Journal of Gastroenterology. — 2021. — Vol. 14, №2. — P. 453-459. doi: 10.1007/s12328-020-01325-y
Министерство здравоохранения Российской Федерации [электронный ресурс] Клинические рекомендации. Рак желудка. — 2020. https://cr.minzdrav.gov.ru/recomend/574_1
Pernot S., Voron T., Perkins G., et al. Signet-ring cell carcinoma of the stomach: Impact on prognosis and specific therapeutic challenge // World Journal of Gastroenterology: WJG. — — Vol. 21, №40. — P. 11428. doi: 10.3748/wjg.v21.i40.11428
Kao Y.C., Fang W.L., Wang R.F., et al. Clinicopathological differences in signet ring cell adenocarcinoma between early and advanced gastric cancer // Gastric Cancer. — 2019, Mar. — 22 (2). — P. 255-263. doi: 10.1007/s10120-018-0860-8. Epub 2018 Aug 1. PMID: 30069742
Jiang C.-G., Wang Z.-N., Sun Z., et al. Clinicopathologic characteristics and prognosis of signet ring cell carcinoma of the stomach: Results from a chinese mono‐institutional study // Journal of surgical oncology. — — Vol. 103, №7. — P. 700-703. doi: 10.1002/jso.21878
Lee S.H., Jee S.R., Kim J.H., et al. Intramucosal gastric cancer: the rate of lymph node metastasis in signet ring cell carcinoma is as low as that in well-differentiated adenocarcinoma // European Journal of Gastroenterology & Hepatology. — — Vol. 27, №2. — P. 170-174. Doi: 10.1097/meg.0000000000000258
Park J.M., Kim S.W., Nam K.W., et al. Is it reasonable to treat early gastric cancer with signet ring cell histology by endoscopic resection? Analysis of factors related to lymph-node metastasis // European journal of gastroenterology & hepatology. — 2009. — Vol. 21, №10. — P. 1132-1135. doi: 10.1097/meg.0b013e32832a21d8
Kim J.S., Kang S.H., Moon H.S., et al. Accuracy of endoscopic size measurements of early gastric signet ring cell carcinoma // Surgical Endoscopy. — 2021. — Vol. 35, №5. — P. 2324-2331. doi: 10.1007/s00464-020-07646-w
Nakamura R., Omori T., Mayanagi S., et al. Risk of lymph node metastasis in undifferentiated-type mucosal gastric carcinoma // World Journal of Surgical Oncology. — — Vol. 17, №1. — P. 1-8. doi: 10.1186/s12957-019-1571-2
Kang S.H., Kim J.S., Moon H.S., et al. Signet ring cell carcinoma of early gastric cancer, is endoscopic treatment really risky? // Medicine. — 2017. — Vol. 96, №33. — E7532. doi: 10.1097/md.0000000000007532