ПЛАНИРОВАНИЕ МУЛЬТИВИСЦЕРАЛЬНЫХ РЕЗЕКЦИЙ ПРИ РАКЕ ПРЯМОЙ И СИГМОВИДНОЙ КИШКИ ПО ДАННЫМ МРТ ОРГАНОВ МАЛОГО ТАЗА

УДК [616.351+616.349]-006.6-073.756.8

А.В. Усова¹, И.Г. Фролова¹, С.Г. Афанасьев¹, А.С. Тарасова¹, И.Б. Хадагаев², С.А. Фурсов³, Е.А. Усынин¹, Н.Г. Трухачева¹, Е.Г. Григорьев¹, А.Ю. Добродеев¹

¹Научно-исследовательский институт онкологии, ФГБНУ «Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук», г. Томск

²ГБУЗ НО «Новосибирский областной клинический онкологический диспансер», г. Новосибирск

³ФГБОУ ВО «Московский государственный медико-стоматологический университет им. А.И. Евдокимова МЗ РФ», г. Москва

Афанасьев Сергей Геннадьевич ― доктор медицинских наук, профессор, заведующий отделением абдоминальной онкологии Научно-исследовательского института онкологии, ФГБНУ «Томский национальный исследовательский медицинский центр Российской академии наук»

634009, г. Томск, пер. Кооперативный, д. 5, тел. (3822) 41-80-89, e-mail: Afanasievsg@oncology.tomsk.ru, SPIN-код: 9206-3037, ORCID ID: 0000-0002-4701-0375

Реферат

Введение. Опухоли, поражающие дистальные отделы пищеварительного тракта, характеризуются частым поражением смежных органов. Для планирования обширных хирургических вмешательств крайне важным является детальная оценка местной распространенности процесса.

Целью исследования явилась оценка возможностей МРТ с применением диффузионных изображений и динамического контрастирования в планировании мультивисцеральных резекций при местнораспространенном раке прямой и сигмовидной кишки.

Материал и методы. В исследование были включены результаты предоперационного обследования и хирургического лечения 27 пациентов с аденокарциномой прямой и сигмовидной кишки с инвазией в органы малого таза. МРТ-исследование проводилось на 1.5Тл МР-томографе MAGNETOM ESSENZA, Siemens с использованием поверхностной фазированной катушки Body Matrix.

Результаты. По данным предоперационного обследования опухолевая инфильтрация одного смежного органа диагностирована в 12 (44,4%), поражения двух и более органов ― в 15 (55,6%) наблюдениях, чаще всего был поражен мочевой пузырь ― в 16 (59,3%), тело или шейка матки ― в 10 (37,0%) случаях. Объемы выполненных операций: в 2 (7,4%) случаях ― полная эвисцерация малого таза, в 25 (92,3%) ― комбинированная резекция прямой кишки с резекцией смежных органов, чаще всего выполнялась резекция мочевых путей ― у 20 (74,1%) больных. При морфологическом исследовании операционного материала истинная опухолевая инвазия смежных органов подтвердилась в 23 (85,2%) случаев, поражение за счет паратуморальной воспалительной инфильтрации было диагностировано у 4 (14,8%) больных.

Заключение. Магнитно-резонансная томография с анализом «стандартных» МР-сканов, оценкой динамической и диффузионной МРТ является эффективным в диагностике местного распространения опухолей прямой и сигмовидной кишки и является основанием для планирования мультивисцеральных резекций органов малого таза.

Ключевые слова: рак прямой кишки, рак сигмовидной кишки, мультивисцеральные резекции, дооперационная диагностика, магнитно-резонансная томография.

Введение

Заболеваемость колоректальным раком (КРР) неуклонно растет во всех экономически развитых странах. По данным IARC, 2012 г. в мире колоректальный рак явился второй по частоте встречаемости локализацией опухолей у женщин (9,2%) и третьей у мужчин (10%). В России рак прямой кишки в общей структуре злокачественных новообразований занимает 7-е место, причем за последние 10 лет прирост заболеваемости составил 17,8% [1, 2]. В настоящее время, по данным литературы, в 10-31% случаев при раке прямой кишки наблюдается инвазия в смежные органы, при этом примерно в половине случаев в процесс вовлекаются органы мочевыводящей системы, в первую очередь, мочевой пузырь [3-5]. Данные показатели далеки от истинного положения дел, так как в 30-40% случаев первичная опухоль признается нерезектабельной, местнораспространенный характер КРР указывается без детализации вовлеченных в процесс соседних органов.

Местная распространенность процесса является не только одним из наиболее важных факторов прогноза при раке прямой кишки [6, 7], но и ведущим критерием выбора лечебной тактики. В случае местнораспространенных опухолей (Т4) проведение НАХЛТ как правило не показано на фоне высокого риска осложнений, в связи с чем хирургический метод лечения является ведущим. Для адекватного планирования обширных хирургических вмешательств и решения вопроса операбельности крайне важным является детальная оценка местной распространенности процесса.

Эндоректальное УЗИ является широко используемым методом визуализации опухолей прямой кишки, позволяющим с высокой точностью дифференцировать слои стенки, что дает возможность определения степени опухолевой инвазии и на сегодняшний день является самой точной методикой для дифференциации T1 и Т2 стадии опухолевого процесса [8, 9]. Однако ограниченное поле обзора, а так же невозможность использования при стенозирующих и высоко расположенных опухолях, значительно снижает значимость метода при планировании обширных хирургических вмешательств.

МРТ в последнее время заняла лидирующие позиции в диагностике опухолевой патологии органов малого таза в целом и при раке прямой кишки за счет сочетания преимуществ высокого пространственного и контрастного разрешения с отсутствием лучевой нагрузки и возможностью полипозиционного сканирования [10-12]. Использование функциональных МРТ последовательностей, таких как диффузионная и динамическая МРТ дает возможность оценивать не только анатомические, но и физиологические параметры тканей, повышая диагностическую эффективность метода за счет более четкой дифференцировки опухоли от неизмененной стенки кишки и окружающих структур [13-15]. На сегодняшний день четкие методические рекомендации по планированию МР-исследования при опухолях прямой и сигмовидной кишки отсутствуют. По данным анализа литературы, возможности МРТ в оценке местнораспространенных опухолей дистальных отделов толстой кишки вариабельны и зачастую зависят от набора использованных импульсных последовательностей, а также методики проведения исследования.

Материал и методы

Проанализированы данные МРТ 27 пациентов с обширным местным распространением опухолей прямой и сигмовидной кишки, которым впоследствии были выполнены мультивисцеральные резекции. Возраст больных варьировал в пределах от 47 до 69 лет (средний возраст ― 52 года). В анализируемой группе преобладали женщины ― 18 (66,7%) пациенток, мужчин ― 9 (33,3%) человек. Во всех случаях была получена морфологическая верификация процесса ― аденокарцинома диагностирована у 23 (85,2%) пациентов, в 4 (14,8%) случаях имела место муцинозная аденокарцинома. Чаще наблюдалось поражение прямой кишки ― в 22 (81,5%) случаях, из них рак верхне-ампулярного отдела диагностирован в 12 (44,4%), средне-ампулярного отдела ― в 10 (37,0%) наблюдениях; рак сигмовидной кишки и ректо-сигмоидного перехода диагностирован у 5 (18,5%) больных. Всем пациентам перед лечением проводился стандартный комплекс обследования: общеклинические анализы, УЗИ органов брюшной полости, видеоколоноскопия с забором биопсийного материала для морфологического исследования, СКТ органов грудной полости с внутривенным контрастированием, МРТ органов малого таза.

Планирование объема оперативного вмешательства осуществлялось по данным расширенного протокола МРТ исследования с оценкой местной распространенности процесса, включающей определение локализации и размеров опухоли, отношения к прилежащим органам и тканям, выявление степени опухолевой инвазии смежных органов с определением их резектабельности, определение отношения опухоли к магистральным сосудам и стенкам таза, а также указанием критического прилежания не вовлеченных в опухолевый процесс структур и наличия перифокального воспалительного процесса.

МРТ-исследование проводилось на 1.5Тл МР-томографе MAGNETOM ESSENZA, Siemens с использованием поверхностной фазированной катушки Body Matrix. Исследование включало Т2-ВИ в аксиальной, сагиттальной, коронарной и косо-аксиальной проекциях с толщиной среза 2,5-4 мм; Т1-ВИ в аксиальной, сагиттальной и коронарной проекциях с толщиной среза 3-3,5 мм; Т2-STIR изображения в аксиальной проекции с толщиной среза 3 мм; диффузионную МРТ с высоким фактором взвешивания, толщина среза 3 мм (В-50, 800); динамическую контрастированную МРТ. Для более детальной визуализации опухолевой инвазии в прилежащие органы исследование дополнялось косыми проекциями, перпендикулярными длиннику кишки в зоне предполагаемой опухолевой инфильтрации. С целью минимизации артефактов от перистальтики тонкой кишки пациенты принимали Бускопан за 1-2 часа до начала исследования. В случае сомнительного результата в отношении заинтересованности наполненного мочевого пузыря дополнительно выполнялось сканирование после его опорожнения.

Статистическая обработка данных проводилась с помощью компьютерной программы Statistica 10.0 (StatSoft).

Результаты и обсуждение

Аденокарциномы прямой и сигмовидной кишки представляют собой солидные образования, характеризующиеся изо-гипоинтенсивным МР-сигналом на Т2-, Т1-ВИ и патологическим ограничением диффузии, при местнораспространенных процессах могут достигать больших размеров с появлением гетерогенности сигнала за счет наличия зон распада и воспаления с неоднородным повышением интенсивности Т2-сигнала как в самой опухоли, так и по периферии. Наружный контур опухоли, как правило, нечеткий за счет инфильтративного характера роста. Распределение парамагнетика при больших размерах образований в большинстве случаев неоднородное за счет зон распада (рис. 1).

Рис. 1. МРТ органов малого таза, Т2-взвешенные изображения. Аденокарцинома прямой кишки с прорастанием во влагалище (указано стрелкой)

Муцинозные аденокарциномы характеризуются высокой интенсивностью сигнала на Т2-ВИ, зачастую имеют крупнобугристые контуры с наличием гипоинтенсивной псевдокапсулы за счет присутствия выраженной десмопластической реакции по периферии, на диффузионных изображениях и на картах АДС характеризуются высокой интенсивностью сигнала. Накопление парамагнетика в муцинозных опухолях более низкое по интенсивности, чем при аденокарциномах (рис. 2).

Рис. 2. МРТ органов малого таза, Т2-взвешенные изображения. Муцинозная аденокарцинома сигмовидной кишки с прорастанием в мочевой пузырь (указано стрелкой)

Основными диагностическими признаками опухолевой инвазии неполого органа явилось его смещение и/или деформация с отсутствием прослойки естественных клетчаточных пространств, потеря четкости наружного контура, наличие дополнительной ткани в структуре органа с сохранением сигнальных характеристик опухоли во всех импульсных последовательностях (рис. 3).

Рис. 3. МРТ органов малого таза, Т2-, Т1-взвешенные изображения. Аденокарцинома прямой кишки с прорастанием в шейку матки (указано стрелкой)

Инфильтрация мочевого пузыря во всех случаях сопровождалась его смещением и деформацией в прилежащих к опухоли отделах, при опорожненном пузыре отмечалась деформация и подтянутость стенки пузыря в зоне инфильтрации, отсутствием четкости контура стенки и прослойки жировой клетчатки. При полном прорастании стенки пузыря отмечалось ее неравномерное утолщение, визуализировался внутрипузырный опухолевый компонент и реактивный отек слизистой оболочки (рис. 4). В случае наличия прямокишечно-пузырного свища определялся Т2-гиперинтенсивный ход с неровными контурами, плотными гипоинтенсивными стенками во всех импульсных последовательностях, наиболее эффективно визуализировался на фоне контрастного усиления, в просвете мочевого пузыря определялись пузырьки газа.

Рис. 4. МРТ органов малого таза, Т2-, Т2-Fsat изображения. Аденокарцинома сигмовидной кишки, полное прорастание стенки мочевого пузыря (указано стрелкой)

Для опухолевой инвазии мочеточников характерно их смещение с потерей четкости контура и отсутствием жировой клетчатки по периферии, при тотальной инвазии отмечается отсутствие нормального анатомического расположения мочеточника с наличием супрастенотического его расширения выше уровня опухолевого блока и формирование гидронефроза на стороне поражения.

При краевой опухолевой инвазии сосудов, как правило, имело место локальное сужение просвета и/или деформация контура с потерей четкости границ с опухолью. При прорастании стенки отмечалось ее локальное неравномерное утолщение, иногда можно было отметить наличие внутрипросветного опухолевого компонента (рис. 5).

Рис. 5. МРТ органов малого таза, Т2-, Т1-взвешенные и Т1-взвешенные постконтрастные изображения. Аденокарцинома сигмовидной кишки, краевая инфильтрация наружной подвздошной вены (указано стрелкой)

Все указанные признаки наиболее четко определялись на Т2-ВИ тонкими срезами, наиболее информативна оценка в плоскости, перепендикулярной оси органа в зоне предполагаемой инвазии опухолью. Однако присутствие десмопластической реакции по периферии опухоли, представляющей собой реактивный фиброз, как правило более массивной при местнораспространенных процессах, значительно затрудняет стадирование, особенно на фоне перифокального воспаления, что как правило приводит к гипердиагностике по данным Т1- и Т2-ВИ.

Анализ диффузионных сканов включал оценку нативных изображений с высоким фактором взвешивания. На диффузионных томограммах с фактором взвешивания 800 опухоли характеризовались высокой интенсивностью МР-сигнала, что соответствовало низкому сигналу на картах АДС. Однако, учитывая низкое пространственное разрешение изображений, четко оценить степень вовлечения прилежащих к опухоли структур удавалось не всегда.

Динамическая МРТ проводилась с внутривенным болюсным введением парамагнетика в дозе 2 мл/10 кг массы тела при помощи автоматического инжектора и получением постконтрастных изображений. Опухоли прямой и сигмовидной кишки интенсивно и неоднородно накапливали парамагнетик, при местнораспространенных процесса гетерогенность контрастного усиления нарастала за счет наличия зон распада. Наиболее информативной оказалась оценка динамической МРТ на пике контрастного усиления солидного компонента опухоли, что позволило более четко визуализировать истинные границы опухоли и дифференцировать реактивные изменения от истинной опухолевой инфильтрации (рис. 6).

Рис. 6. МРТ органов малого таза, Т2-взвешенное изображение, ADC карта В800, динамическая МРТ. Аденокарцинома прямой кишки, инфильтрация стенки влагалища (указано стрелкой)

По данным предоперационного МРТ малого таза у больных раком прямой кишки, независимо от пола, чаще всего выявлялась опухолевая инвазия органов мочевыводящей системы (табл. 1), мочевой пузырь был поражен в 16 (59,3%) случаях, опухолевая обструкция мочеточников диагностирована в 5 (18,5%) наблюдениях. У женщин чаще всего отмечалась инфильтрация тела или шейки матки ― в 10 (37,0%). У 2 (7,4%) больных по данным МРТ, помимо поражения органов малого таза, определялось распространение процесса на подвздошные сосуды, в одном случае справа, в другом ― слева. Прилежащие к опухоли петли тонкой кишки были поражены в 5 (18,5%) случаях, чаще всего при раке сигмовидной кишки ― в 3 из 5 выявленных наблюдений. По данным комплексного предоперационного обследования опухолевая инфильтрация одного смежного органа диагностирована в 12 (44,4%) случаях, поражения двух и более органов ― в 15 (55,6%) наблюдениях (табл. 1).

Таблица 1. Результаты предоперационного обследования больных раком прямой кишки с применением МРТ

Распространенность на смежные органы	Число больных (n=27)
Мочевой пузырь	16 (59,3%)
Тело и шейка матки	10 (37,0%)
Мочеточники	5 (18,5%)
Предстательная железа и/или семенные пузырьки	4 (14,8%)
Задняя стенка влагалища (в т.ч. ректо-влагалищный свищ)	4/1 (14,8/3,7%)
Тонкая кишка	5 (18,5%)
Подвздошные сосуды	2 (7,4%)
Поражение 1 смежного органа	12 (44,4%)
Поражение 2 и более смежных органов	15 (55,6%)

На основании полученных диагностических данных были запланированы мультивисцеральные резекции органов малого таза. При ревизии во всех случаях макроскопически подтвердилась опухолевая или паратуморальная воспалительная инфильтрация, кроме поражения левых подвздошных сосудов. Объемы выполненных операций: в 2 (7,4%) случаях ― полная эвисцерация малого таза, в 25 (92,3%) ― комбинированная резекция прямой кишки с резекцией смежных органов. Чаще всего выполнялась резекция мочевых путей ― у 20 (74,1%) больных, из них у 13 (40,6%) ― первичная (чаще всего гетеротопическая) пластика мочевого пузыря и/или мочеточников. Послеоперационные хирургические осложнения развились у 9 (33,3%) пациентов, что потребовало повторных операций в 7 (25,9%) наблюдений. В раннем послеоперационном периоде умер 1 (3,7%) больной, после мультивисцеральной резекции органов малого таза с резекцией правых подвздошных сосудов, причина летального исхода ― тромбоз зоны артериального анастомоза с последующей острой почечной недостаточностью.

При плановой гистологической проводке операционного материала истинная опухолевая инвазия смежных органов подтвердилась в 23 (85,2%) случаев, поражение смежных органов за счет паратуморальной воспалительной инфильтрации было диагностировано у 4 (14,8%) больных, в 3 (11,1%) наблюдениях ― дна тела матки, в 1 (3,7%) ― задней стенки мочевого пузыря. При ретроспективном анализе результатов предоперационной МРТ установлено, что гипердиагностика была обусловлена выраженным перифокальным воспалительным процессом, затруднившим оценку диффузионных и динамических сканов.

Заключение

Таким образом, предложенный алгоритм МРТ исследования с совместным анализом «стандартных» МР-последовательностей тонкими срезами, оценкой динамической и диффузионной МРТ в условиях полипозиционного сканирования является эффективным в оценке местнораспространенных опухолей прямой кишки и позволяет с высокой эффективностью оценивать сложные анатомические взаимоотношения и инвазию органов при обширном опухолевом процессе. В клинической практике применение диффузионной и динамической МРТ проводится далеко не всегда, в то время как планирование мультивисцеральных резекций требует отдельного методического подхода, включающего не только применение высокотехнологичных МРТ последовательностей, но и индивидуальный подход к планированию каждого исследования. Анализ динамической МРТ на высоте контрастного усиления опухоли позволяет за счет естественной разности динамики накопления препарата в органах дополнительно оценить степень опухолевой инвазии, повышая информативность метода, что особенно важно при планировании мультивисцеральных резекций.

Литература

Bray F., Ferlay J., Soerjomataram I., et al. Global cancer statistics 2018: GLOBOCAN estimates of incidence and mortality worldwide for 36 cancers in 185 countries // CA Cancer J. Clin. ― 2018. ― Vol. 68 (6). ― P. 394-424. ― doi: 10.3322/caac.21492.
Каприн А.Д., Старинский В.В., Петрова Г.В. Состояние онкологической помощи населению России в 2016 году. ― М., 2016. ― 236 с.
Аглуллин И.Р., Дидакунан Ф.И., Зиганшин М.И., и др. Технические аспекты эвисцераций органов малого таза // Поволжский онкологический вестник. ― 2015. ― №4. ― С. 63-69.
Калинин Е.В., Антипова С.В., Калинин А.Е. Возможности хирургического лечения больных местно-распространенным раком прямой кишки с вовлечением задней стенки мочевого пузыря // Онкологическая колопроктология. ― 2012. ― №1. ― С. 18-24.
Derici H., Unalp H.R., Kamer E., et al. Multivisceral resections for locally advanced rectal cancer // Colorectal Dis. ― 2008. ― Vol. 10 (5). ― P. 453-9.
Uen Y.H., Lin S.R., Wu D.C., et al. Prognostic significance of multiple molecular markers for patients with stage II colorectal cancer undergoing curative resection // Ann. Surg. ― 2007. ― Vol. 246 (6). ― P. 1040-1046.
Pacelli F., Tortorelli A.P., Rosa F., et al. Locally recurrent rectal cancer: prognostic factors and long-term outcomes of multimodal therapy // Ann. Surg. Oncol. ― 2010. ― Vol. 17 (1). ― P. 152-62. ― doi: 10.1245/s10434-009-0737-5.
Allaix M.E., Arezzo A., Morino M. Transanal endoscopic microsurgery for rectal cancer: T1 and beyond? An evidence-based review // Surg Endosc. ― 2016. ― Vol. 30 (11). ― P. 4841-4852.
Waage J.E., Leh S., Røsler C., et al. Endorectal ultrasonography, strain elastography and MRI differentiation of rectal adenomas and adenocarcinomas // Colorectal Dis. ― 2015. ― Vol. 17 (2). ― P. 124-31. ― doi: 10.1111/codi.12845.
Akasu T., Iinuma G., Takawa M., et al. Accuracy of high-resolution magnetic resonance imaging in preoperative staging of rectal cancer // Ann. Surg. Oncol. ― 2009. ― Vol. 16. ― Р. 2787-2794.
Рубцова Н.А., Пузаков К.Б. Роль МРТ в диагностике, планировании и оценке эффективности лечения рака прямой кишки // Российский онкологический журнал. ― 2012. ― №3. ― С. 42-50.
Усова А.В., Фролова И.Г., Афанасьев С.Г., Тарасова А.С. Возможности МРТ в диагностике и оценке эффективности лечения рака прямой кишки // Сибирский онкологический журнал. ― 2012. ― №5. ― С. 74-80.
Hosonuma T., Tozaki M., Ichiba N., et al. Clinical usefulness of diffusion-weighted imaging using low and high b-values to detect rectal cancer // Magn. Reson. Med. Sci. ― 2006. ― Vol. 5 (4). ― P. 173-177.
Yao W.W., Zhang H., Ding B., et al. Rectal cancer: 3D dynamic contrast-enhanced MRI; correlation with microvascular density and clinicopathological features // Radiol Med. ― 2011. ― Vol. 116 (3). ― P. 366-374. ― doi: 10.1007/s11547-011-0628-2.
Hötker A.M., Garcia-Aguilar J., Gollub M.J. Multiparametric MRI of rectal cancer in the assessment of response to therapy: a systematic review // Dis. Colon Rectum. ― 2014. ― Vol. 57 (6). ― P. 790-9. ― doi: 10.1097/DCR.0000000000000127.